ipk丛枝菌根真菌：“微”小生物，大有“名堂”-环境黑板报

丛枝菌根真菌：“微”小生物厦门e部落，大有“名堂”-环境黑板报
大家都知道豆科植物如大豆能够与共生固氮细菌（俗称根瘤菌）形成共生关系。根瘤菌能够固定空气中游离的氮（N2），并转变为植物可以吸收利用的含氮化合物（NH4+）供给植物生长发育所需崔文子，同时又能够从豆科植物中获取碳水化合物，以利于自身生长和繁殖。其实，自然界中还有另外一种更为广泛的、能够与植物共生的土壤真菌，那就是丛枝菌根真菌（AM 真菌）1。AM真菌是什么？▲▲▲
AM真菌是一种单系球囊菌门真菌，其可以和70-90%的陆地植物形成菌根共生体。也就是说，如果你随意在路边发现一朵野花，或一些野草，顺便挑些根上来，碱煮后用染色剂（如台盼蓝，墨水等）染色后在显微镜下就有可能看到这些奇特的生物 （图1）。AM真菌与植物形成共生关系后，真菌菌丝能够侵入到植物根系内部，游走在细胞间，一部分菌丝进入植物细胞内部，形成一种像“丛枝”（arbuscule）一样的结构，丛枝菌根便得名于此。可别小觑这个特殊的结构，AM真菌诸多功能都与其息息相关。“菌根”一词源于希腊语“mycorrhiza”，意思是真菌（“mycors”）和根系（“rhiza”）组合体1。

图1. 左上为被丛枝菌根真菌Rhizophagus irregularis侵染的胡萝卜（Daucus carota L）根系，右上为根外菌丝。左下为未侵染蒲公英（Taraxacum platypecidum）根系，右下为被AM真菌Rhizophagus irregularis侵染的蒲公英根系（图片引自参考文献2）。arbuscule，丛枝；vesicle，泡囊；intraradical mycelium，根内菌丝。AM真菌“前世今生”▲▲▲
AM真菌和植物的共生关系是亿万年自然演化而来。故事可以从4.6亿年前说起，那时我们人类还远未出现，恐龙也没有开始称霸，一些原始植物只能在水域生长，而这些菌根真菌即已经出现了魔法教授，它们很可能对于植物入驻大陆具有重要的作用 3。大概过程可能是这样的：很久很久以前，一些藻类、植物等都在汪洋大海中生存，他们大多数只能“望陆兴叹”，因为陆地上没有充足的游离态营养离子供他们“食用”。其中有一些不“安分守己”的家伙总是跃跃欲试，一次又一次凭借着物理的力量“随风顺雨”（潮汐）来到陆地上。那个时候陆地上光秃秃的，可谓“前不见古人，后不见来者”。就在某个时候，旁边的AM真菌发来信号柏小磊，“嗨，老兄，咱们合作吧”（信号传递），郝璐璐“我可以帮你吸收陆地上难溶态的营养物质（比如磷），开拓适宜你生存的沃土，你只需要给我一部分你的光合作用产物（碳水化合物），如何？”原始植物觉得：“互惠互利，好！（受体应答）”于是，二者开始合作，他们形成了明确的分工：真菌发展地下空间，为双方寻找矿质营养资源；植物拓展地上，利用阳光转化成碳水化合物构筑自己强大的躯体并传递一部分碳水化合物给真菌同伴。就这样，几亿年过去了，恐龙来了又灭绝了，“小强”（蟑螂）来了，猴子诞生了，人类诞生了，沧海变桑田……。他们没有“海枯石烂”，而是世世代代生存延续了下来。时至今日，陆地上的植物“老兄”已经发展成为成千上万植物群落，AM真菌也发展出了好几百种。
起初人类并未意识到植物根系周围还有菌根真菌这种微小的生物。1885年，一位叫Frank A.B.的德国人才发现植物根系上侵染的菌根真菌4， 并命名为“mycorrhiza”。 九年后，Frank 又发现菌根真菌能够促进植物吸收氮素营养5。其实最初的研究更多关注的是外生菌根真菌，并没有认识到AM真菌。直到1957年，Mosse B第一个观察到了AM真菌, 并发现其能够改善植物对营养元素的吸收6。此后六十年间，AM菌根研究被越来越多的人所关注。笔者2015年曾去美国北亚利桑那大学参加第八届菌根大会，期间大咖云集，研究涉及菌根的方方面面，而以AM真菌研究最多李兆楠 。好不热闹！AM真菌有哪些功能？▲▲▲
那么，为什么AM真菌研究能够获得如此多的关注呢？这源于其多方面的功能作用。

图2. AM真菌的多方面功能图示（改编自参考文献11）AM真菌与植物营养吸收
AM真菌最广为人所知的功能是帮助植物获取矿质养分（如磷，氮等）股民刘军。比如，AM真菌依赖其合成的磷酸酶（碱性磷酸酶或酸性磷酸酶）促进土壤中难溶解态磷溶解，从而利于植物吸收。与此同时，根外菌丝也能够直接从土壤中吸收磷并转运给植物搭档。一直以来，学界认为AM真菌与植物搭档之间的磷传递是以碳水化合物的交换为前提的孔雀台。这些碳水化合物主要是各种糖类如葡萄糖、蔗糖、淀粉等。但在去年（2017年），中国学者的一项研究发现，在AM真菌与植物的共生过程中，除了糖类，脂肪酸也是植物传递给菌根真菌的主要碳源形式之一7。这些磷和碳水化合物的“交换”就是通过“丛枝”这一结构进行的8。前面提到的AM 真菌促进植物“登陆”，也得益于AM真菌能够给植物传递紧缺的磷营养。其实植物与AM真菌二者的交易并不是互相忍让，而是时时刻刻在“斗智斗勇”，“谁都不愿意吃亏”。有研究称，菌根真菌与植物的交易是依据具体情况而定的8。当真菌能够给以植物更多的磷营养时，植物也愿意把更多的碳水化合物馈赠给真菌。反之，如果植物发现AM真菌不能够供给足够的磷，其也在“盘算着克扣粮食”，给真菌搭档更少的碳水化合物8。如果土壤中有大量的可被植物利用的磷营养，植物根系不需要AM真菌就可以获得足够的磷，那么植物就会调整自身策略，对AM真菌的入侵及发展进行防御，这样AM真菌就不容易侵染根系了。甚至有时候，如果给以植物更多的磷，已经形成的丛枝结构就会被迅速分解9。
除了吸收矿质养分以外， AM真菌还有哪些功能呢？可别小觑，AM真菌“能耐”大着呢。此真菌还能够促进植物吸收水分，调控植物干旱胁迫相关的生理过程，从而增强植物抗旱性。此外，菌根还可以增强植物耐盐性，抗病害中惠地热，并能够帮助植物适应众多环境污染物的胁迫，如重金属、有机污染物等。另外，庞大的菌丝网络利于改善土壤结构，促进团聚体形成。因而AM真菌在农业生产，污染土壤复垦及生态恢复中具有极大的潜在应用价值。AM真菌与植物重金属耐性
重金属污染是工业革命之后带来的问题，一百余年来一直困扰着人类，而今在发展中国家（如我们中国）愈发严重。一些科学家发现，在一些重金属污染的土地上往往存在着菌根真菌。也就是说重金属胁迫并没有“杀死”真菌，它们勇敢的活了下来。科学家们把这些真菌分离出来，并在温室里面给植物接种。惊奇的是，大家发现重金属污染下（Cd鄱怎么读 , Cr, As, Pb, Zn, Cu 等）接种AM真菌的植物明显比不接种植物长得好（图3）。

图3. AM真菌在铬污染下极大地增强了蒲公英（Taraxacum platypecidum）生长（图片引自参考文献10）
于是大家很感兴趣，这些真菌是如何作用的呢？笔者参与的一篇综述文章11，详述了AM真菌对植物耐受重金属的作用机制。AM真菌通过间接作用和直接作用缓解植物重金属毒害。（1）间接作用：AM真菌通过扩大植物根系吸收范围，促进植物矿质养分的吸收（如磷和氮等的吸收），进而增加植物生物量，而植物生物量的增加往往稀释了重金属（表现为植物重金属浓度降低，称为“生长稀释”效应）；（2）直接作用：AM真菌直接影响重金属在土壤-植物系统中的迁移转化。AM根外菌丝直径仅有数微米，能形成发达的菌丝网络，进而吸附固持重金属。如笔者研究发现重金属铬主要聚集在丛枝菌根根外菌丝表面（图4）12。此外，根内共生结构（根内菌丝、泡囊、丛枝等结构）也能够将重金属“区隔化”，阻止重金属进入植物细胞胞浆，减轻其对植物的生理毒害13。此外，AM真菌还能够通过菌丝分泌物等影响根际微环境，进而影响重金属的化学形态和生物有效性。需要指出的是，作为一种富含脂肪族烯类和亚甲基的糖蛋白，AM真菌分泌物球囊霉素相关土壤蛋白（Glomalin-related soil protein, GRSP）14对重金属具有较强的结能力(强化学络合作用)一剑平天 ，因而对土壤重金属的生物有效性有重要影响。

图4. 扫描电镜（FE-SEM–EDS）及X-ray扫描透射显微（STXM）研究表明AM真菌菌丝表面能够富集铬减少铬的吸收 (摘自参考文献12)AM真菌与土壤团聚体形成
土壤团聚体是土壤结构的重要组成部分，直径大约为0.053-10mm。其主要由矿物质/有机质及生物结合而成的一种有多孔结构的综合体。团聚体在稳定土壤碳库马惜珍，促进根系发展，调节水分及养分可利用方面具有重要作用，是土壤结构功能评判的重要指标之一。AM真菌与植物形成共生关系后，能够在菌根周围形成庞大的菌丝网络，这些菌丝往往有4-5微米，能够进入到植物根系所不能到达的空隙中，与土壤矿物相互作用，深刻影响着土壤团聚体的形成。AM在植物群落/植物个体/菌丝等多个层面影响着团聚体的形成15，其中菌丝的直接作用最为注目。例如长清宫词，菌丝通过网捕作用将矿物及小团聚体聚集圣魔光石，通过影响微环境水分含量以影响团聚体的形成。菌丝分泌物（如球囊霉素相关土壤蛋白（Glomalin related soil protein, GRSP），多糖/铁载体及其他胞外聚合物疏水蛋白等等）能够作为胶粘剂与矿物或其他有机质作用，促使团聚体凝聚。其中一些主要分泌物如GRSP稳定性很强，可以存在甚至数十年，因而有利于维持团聚体的稳定。此外，菌丝及其生理活动能够通过食物链影响众多细菌群落甚至土壤动物的活动进而影响团聚体的形成和发展。AM真菌与植物抗病性
AM真菌能够通过与病原菌竞争侵入位点或者宿主植物传递的营养物质来降低病原菌对植物根系的侵染。AM真菌同时能够增加根系分支，增强植物吸收营养能力，缓解因感染病菌造成的根系功能下降，增强植物营养吸收，调节根系分泌物合成，以及诱导植物病害预防体系，调控关键基因表达和激素合成来增强植物抵抗病害。此外，AM真菌能够通过影响根际微生物群落来抑制病原菌的发展16。AM真菌与植物耐盐及抗旱性
AM真菌通过促进植物吸收水分及矿质营养 （P, N, Mg 和 Ca等），减少盐离子（Na+）累积，促进渗透调节物质（脯氨酸，甜菜碱， 多胺）以及碳水化合物及抗氧化物质的累积从而增强植物耐盐性。此外滁州中学 ，AM 能够增强植物光合作用，调节气孔导度和激素水平（如脱落酸），调控水通道蛋白基因表达，维持细胞结构等，进一步增强植物耐盐性。17 AM真菌不仅能够促进植物吸收水分来缓解干旱胁迫，而且还能够通过促进营养吸收，调控脱落酸水平艾糍粑 ，调节植物抗旱生理生化过程从而增强植物抗旱性。18

图5. 干旱的土地上植物的生存可能需要AM真菌的助力 （笔者拍摄）
值得指出的是，AM真菌不仅在个体水平上促进宿主植物抗逆生长，而且在群落甚至生态系统水平上发挥作用。例如，研究发现地下AM真菌多样性会影响地上部植物群落多样性，进而影响生态系统结构和功能19。总结与展望▲▲▲
AM菌根研究发展到今天，共经历了一百三十多年，人们对菌根的鉴定由最原始的形态分析，到而今的高通量测序分析20，由简单的元素及碳水化合物传递研究到而今的共生界面基因调控及信号转导研究，由单方面的营养吸收功能研究到如今的多功能多角度研究，由异位个体尺度的定性研究到而今的纳米尺度原位定量研究，由温室盆栽实验研究走向大田/区域/甚至全球尺度的研究。人们对菌根的认识，由模糊而逐渐清晰。就像对整个世界宇宙的认识（寻找“上帝粒子”与系外星球并存）一样，人们对菌根的认识也向微观和宏观两个方向发展。微观方面，调控菌根形成及功能的信号传导/基因调控/蛋白解析渐入佳境，而宏观上，全球区域尺度上菌根真菌多样性及其在连接地上地下生态系中的桥梁作用如火如荼。菌根虽小，但其研究涉及了各个学科/领域，如生物物理学/化学/遗传学/植物学/微生物学/地统计学/生态学等等，注定将继续在学科交融中蓬勃发展。而众多的基础研究注定会进一步揭开菌根不为人知的面纱，为其在生态修复和农业生产中发挥重要作用。
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作者简介：松之映，生态学博士伊莫珍·波茨，毕业于中国科学院生态环境研究中心，现为澳大利亚昆士兰大学博士后。研究领域涉及菌根真菌生理生态研究，土壤-植物系统生物地球化学过程，根际矿物及金属转化研究等等。
致谢：此文得到中国科学院生态环境研究中心陈保冬研究员的修改指正，在此表示感谢！
作者：松之映
校稿：广播站王站长，柴胡半夏苏
编辑：竹而乐
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